Les plantes ont développé un système étonnamment complexe de stratégies de défense pour se protéger en cas de blessure locale.1-7 Les caractéristiques importantes des réponses d’autodéfense des plantes sont leur vitesse et leur ubiquité. En effet, des réponses rapides (de quelques minutes à quelques heures) aux facteurs dommageables ont été détectées dans le site de la lésion et dans des régions éloignées (réponse systémique) chez diverses plantes.8-11 Ces résultats suggèrent qu’un signal généré par une attaque à une feuille est transmis à travers une plante entière. Plusieurs types de signaux chimiques3,6 et physiques12 induits par des blessures locales et même leur combination13 ont été mis en cause. Cependant, on en sait peu sur les interactions de ces signaux et sur les mécanismes d’initiation des réponses systémiques à court terme.

Nous avons utilisé un système modèle — des plants de tabac exposés à la combustion locale — pour étudier les signaux impliqués dans les réponses rapides des plaies des appareils photosynthétiques.14 La combustion locale d’une feuille supérieure d’un plant de tabac a induit des changements rapides du potentiel électrique de surface (en quelques secondes) et une diminution rapide prononcée de la conductance stomatique, de l’assimilation du CO2 et de la transpiration (en quelques minutes) dans la direction basipétale (Fig. 1). De plus, nous avons détecté une augmentation transitoire rapide (en quelques minutes) des niveaux d’acide abscissique endogène (ABA) suivie d’une augmentation rapide énorme de l’acide jasmonique endogène (JA) dans la feuille en dessous de la feuille brûlée. L’ABA et les jasmonates sont connus pour être impliqués dans les voies de signalisation menant à la fermeture stomatique et à la régulation négative de la photosynthèse.15,16 Des augmentations des niveaux d’ABA et / ou de JA n’ont été détectées auparavant que dans des tissus non traités éloignés plusieurs heures après une blessure locale8,9, ce qui suggère que les signaux chimiques sont trop lents pour induire une réponse systémique rapide. Des travaux antérieurs ont rapporté que les signaux physiques (électriques) rapides jouent un rôle essentiel dans les réponses photosynthétiques systémiques à court terme.11,17 Cependant, une réponse de fermeture des stomates retardée de plusieurs minutes après l’initiation des changements de potentiel électrique a été rapportée chez Mimosa18 et dans notre cas chez les tabac14. Par conséquent, la déflation de la cellule de garde est très probablement déclenchée non seulement par le signal électrique, mais également par des facteurs indirects. Sur la base de corrélations étroites, nos résultats fournissent maintenant une nouvelle preuve de l’idée que les signaux chimiques (ABA et principalement JA) participent à la médiation des réponses photosynthétiques systémiques à court terme à la combustion locale chez les plants de tabac.

La question est de savoir comment agissent les signaux physiques (électriques et/ou hydrauliques) et chimiques ? Ils peuvent induire indépendamment des éléments spécifiques de réponses systémiques. Cependant, ils sont plus susceptibles d’agir de manière coordonnée et interactive. Dans ce scénario (voir Fig. 1), dans les premières minutes suivant la combustion locale, une surtension hydraulique transmise de manière basipétale et acropétale à travers le xylème transporterait les produits chimiques libérés au site de la plaie (dispersion hydraulique19) et provoquerait des changements dans les flux d’ions dans les cellules vivantes environnantes conduisant à l’activité électrique locale.12,13 L’hypothèse de la dispersion hydraulique est étayée par nos expériences préliminaires avec le colorant fluorescent Rhodamine B appliqué sur le pétiole coupé de la feuille supérieure des plants de tabac montrant que les solutés peuvent être transportés rapidement (en quelques minutes) par voie basipétale après une blessure.

La cinétique rapide et le caractère transitoire de l’accumulation d’ABA14 suggèrent que le principal mécanisme de transport est la dispersion hydraulique dans le xylème. La participation de l’ABA à la génération d’activité électrique systémique et / ou inversement ne peut être exclue.8,20

Un transport hydraulique rapide de produits chimiques dans le xylème de la plante blessée dans une direction inversée (basipétal)19,21 vers le flux de transpiration n’est généralement pas accepté. L’exposition des feuilles de plantes non endommagées à des molécules marquées radioactives pour déterminer la vitesse de transport du signal chimique pourrait être déformée, car le signal hydraulique n’est pas généré dans les plantes non endommagées et la vitesse de transport détectée est alors trop lente. De plus, des travaux précédents22 ont démontré que ni le débit massique lui-même, ni les variations de pression associées n’induisent la réponse systémique (activité inhibitrice de la protéinase). Ainsi, l’efficacité des agents chimiques dans la signalisation systémique rapide semble dépendre du transport par les flux massiques associés aux signaux hydrauliques.19

Cependant, la dispersion hydraulique n’agit que pendant quelques minutes, jusqu’à ce que toute l’eau libérée au site de la plaie soit épuisée.21 Une condition requise pour la dispersion hydraulique de tout soluté est sa présence dans le tissu blessé au moment de la blessure.19 La cinétique d’accumulation de JA détectée est plus lente que dans le cas de l’ABA et l’énorme augmentation des niveaux de JA14 indique une accumulation systémique de JA également par certains processus supplémentaires.

Une accumulation supplémentaire de JA résulte-t-elle de la synthèse de-novo dans des feuilles non endommagées en réponse à un signal physique ou résulte-t-elle d’un transport de JA à partir des feuilles blessées? À plus long terme, le transport du phloem23 devrait également être envisagé. Des expériences avec des plants de tomates ont montré que la synthèse de novo JA dans des feuilles éloignées n’est pas nécessaire à la réponse systémique et que la biosynthèse de JA au site de la plaie est nécessaire à la génération d’un signal systémique.7 En effet, une augmentation à court terme des concentrations endogènes de JA a été détectée dans les tissus blessés de Nicotiana sylvestris9 et de riz.10

Cependant, une explosion rapide de l’accumulation systémique de JA constatée dans nos expérimentations14 impliquerait une accumulation ultra-rapide et extrême de JA au site de la plaie avant son transport. L’accumulation systémique de JA (en 1h14) a précédé la génération d’enzymes impliquées dans la biosynthèse de JA dans la feuille blessée.

Ainsi, plusieurs processus sont suggérés pour jouer un rôle dans l’accumulation ultra-rapide et énorme de JA:

1. initiation de l’accumulation de JA par des enzymes préexistantes, 24

2. libération rapide de JA libre à partir de ses pools de stockage dans les cellules (par ex., JA-conjugués25),

3. absorption directe des éliciteurs (JA) par le phloème de la feuille blessée et échange entre le xylème et le phloème à la suite de blessures graves, 26

4. le flux massique (contenant le JA restant) entraîné principalement de manière acropétale dans le xylème par la transpiration après amortissement de la poussée hydraulique, 21

5. Accumulation de JA évoquée par le signal physique (électrique ou hydraulique) à transmission rapide qui entraîne des déséquilibres dans les flux d’ions, 8, 12, 27

6. Accumulation de JA (et transport ultérieur) directement dans le phloème, où les enzymes biosynthétiques de JA sont localisés (au moins dans la tomate24), des composés chimiques volatils (méthylester de JA) se propageant dans l’air environnant de la feuille blessée pourraient servir de molécules de signalisation et de sources de JA.25,28

La pertinence des mécanismes mentionnés ci-dessus devrait être vérifiée par des recherches plus poussées. Une analyse quantitative et cinétique complexe de la teneur en JA et en ABA, des niveaux de ses dérivés biosynthétiques (également volatils dans l’air environnant) et la détection simultanée de signaux physiques dans des tissus blessés et éloignés non soudés combleraient le vide restant sur leur rôle et leurs interactions dans les réseaux de transduction du signal de la plaie. De plus, une suppression d’autres voies de signalisation ayant une cinétique de transport similaire (par exemple, transmission de composés volatils, génération et / ou transport de systémines et d’oligosaccharides, à l’aide de plantes mutantes) serait utile.

Une similitude substantielle entre la signalisation physique (électrique) rapide dans le système nerveux animal et la signalisation physique (électrique) chez les plantes a déjà été rapportée.29,30 L’interaction des signaux chimiques et électriques est le processus bien documenté pour les événements post-synaptiques chez les animaux. Nos données renforcent maintenant le rôle des signaux chimiques à côté du rôle des signaux physiques chez les plantes dans la réponse systémique rapide des plaies; un tel rôle des produits chimiques chez les plantes était souvent sous-estimé jusqu’à présent.