Le protozoaire Trypanosoma cruzi (Chagas, 1909) est un parasite appartenant à l’ordre des Kinetoplastida et à la famille des Trypanosomatidae qui agit comme un agent étiologique de la maladie de Chagas.1 Également connue sous le nom de trypanosomiase américaine, cette maladie est négligée2 et potentiellement mortelle 3; bien que la plupart des personnes infectées soient asymptomatiques et ne présentent pas de symptômes cliniques de la maladie, 30 à 40% des patients développent des maladies cardiaques, des troubles gastro-intestinaux ou les deux.4 Le traitement disponible se compose de benznidazole et de nifurtimox, mais l’efficacité des deux médicaments diminue à mesure que le temps après l’infection augmente; idéalement, le traitement est administré en phase aiguë précoce. De plus, ces médicaments ne peuvent pas être utilisés par les femmes enceintes ou les patients atteints de troubles neurologiques ou psychiatriques.3 Bien qu’il existe encore un manque d’intérêt considérable parmi les sociétés pharmaceutiques pour effectuer des recherches et créer des programmes de lutte contre la maladie de Chagas, cette maladie représente un problème de santé publique majeur. C’est la maladie parasitaire la plus répandue dans les Amériques et elle contribue de manière importante aux taux de morbidité et de mortalité dans les pays où elle est endémique.5

On estime qu’environ 6 000 000 à 7 000 000 de personnes dans le monde sont infectées par T. cruzi, et la plupart des cas sont localisés en Amérique latine.3 Cependant, la maladie de Chagas s’est propagée à des zones non endémiques et a été signalée dans des pays tels que le Canada, les États-Unis, le Japon, l’Australie, la Nouvelle-Zélande, la Suisse, l’Italie et l’Espagne.6 Cette propagation résulte de la transmission congénitale du parasite ou de transfusions sanguines contaminées. Bien que la transmission de T. cruzi puisse également se produire lors de la transplantation d’organes de donneurs infectés, d’accidents de laboratoire ou de l’ingestion d’aliments contaminés, la principale voie de transmission de ce parasite se fait par l’intermédiaire d’un vecteur: les insectes triatomines.7,8 Triatomines ont l’habitude de déféquer en se nourrissant de sang et, s’ils sont infectés par T. cruzi, le parasite est libéré par les fèces sous forme infectieuse (trypomastigotes).9

Les triatomines ont un développement hémimétabole, qui comprend une phase d’œuf, cinq stades nymphaux et, enfin, la phase adulte. L’hématophagie survient à tous les stades après l’éclosion et les insectes piquent généralement la nuit.10 Ces insectes appartiennent à l’ordre des Hémiptères, au sous-ordre des Hétéroptères, à la famille des Reduviidae et à la sous-famille des Triatominae. Les 152 espèces connues de punaises triatomines sont divisées en 18 genres et 5 tribus, 11 à 15 ayant toutes le potentiel d’agir comme vecteurs de T. cruzi. L’amélioration des connaissances sur la relation entre le parasite et ces espèces vectorielles peut aider à la création de techniques simples de diagnostic des infections à triatomines, telles que le xénodiagnostic. Le taux d’infectivité semble varier selon les espèces de punaises triatomines, et il a été démontré que, bien que les espèces domestiques soient d’une importance immense dans la transmission du parasite, ce sont les vecteurs sauvages qui ont des niveaux d’infectivité plus élevés.16

Il existe sept unités de typage discrètes de T. cruzi classé sur la base de différents marqueurs moléculaires, 17 à savoir TcI, TcII, TcIII, TcIV, TcV, TcVI et TcVII.18,19 Ce protozoaire est connu pour être nocif pour les humains et les autres mammifères. Bien qu’il ait été avancé que cette espèce n’est pas pathogène pour ses hôtes triatominés, de petites modifications de la fécondité des insectes peuvent nuire à la condition physique de l’hôte, comme l’a observé une étude sur Panstrongylus megistus (Burmeister, 1835). L’étude a révélé que le développement, les taux de mortalité et le temps entre les périodes de mue dans le groupe infecté étaient similaires à ceux du groupe témoin; cependant, le nombre d’œufs pondus par les femelles infectées était 3,5 fois plus faible et le groupe infecté présentait une diminution à la fois du nombre d’œufs fertiles et du taux d’éclosion.20 Cependant, les connaissances sur la relation parasite–vecteur sont encore très rares et certaines des informations disponibles sont mal comprises ou contradictoires.21 Bien que la relation entre ces organismes soit généralement considérée comme harmonieuse et bien que T. cruzi ne semble pas être pathogène pour ses hôtes invertébrés, certaines études ont rapporté des effets indésirables de cette infection,21 et cette découverte sera discutée dans cette mini-revue.

Des études indiquent que les bactéries jouent un rôle protecteur contre T. cruzi dans les triatomines. La composition du microbiote intestinal peut interférer avec l’efficacité de l’infection, et un test a montré que l’utilisation d’antibiotiques facilitait l’augmentation de la compétence du parasite dans l’intestin de Rhodnius prolixus Stål, 1859.22 Le succès de l’infection semble dépendre d’un équilibre entre les populations de micro-organismes et de protozoaires car les deux sont en compétition pour les ressources dans l’intestin; de plus, le microbiote peut indirectement augmenter l’expression des molécules antiparasitaires et induire une réponse immunitaire chez l’insecte.23 Cependant, le séquençage et l’analyse du génome de R. prolixus suggèrent que soit le système immunitaire des insectes n’est pas affecté par T. cruzi, soit le parasite n’est pas affecté par les peptides antimicrobiens produits à la suite de l’infection. Ces résultats indiquent que T. cruzi a développé des mécanismes d’évitement ou de tolérance contre les défenses de l’hôte invertébré.24

De plus, le contrôle dynamique des populations d’épimastigotes et de trypomastigotes est crucial pour que le parasite puisse coloniser l’intestin de l’insecte, car T. cruzi est exposé à différents environnements au cours de son cycle de vie, y compris différents voies digestives et différents hôtes invertébrés.25 Pour que le parasite s’adapte aux différentes parties de l’insecte et pour que l’infection soit atteinte, plusieurs facteurs et molécules sont nécessaires. Les preuves indiquent que des molécules physiologiques avec un statut redox antagoniste aident à la prolifération et à la différenciation de T. cruzi.26 Les molécules oxydantes telles que l’hème stimulent la prolifération des épimastigotes non infectieux, 27, 28 et les molécules antioxydantes telles que l’urate favorisent la métacyclogenèse, un événement dans lequel les épimastigotes créent des formes de trypomastigotes infectieuses et non prolifératives.29 Ainsi, une meilleure compréhension du rôle de ces molécules dans l’interaction entre ces organismes est une cible importante pour le développement de stratégies de traitement de la maladie de Chagas.26

Dans une étude comparant des spécimens de Triatoma infestans (Klug, 1834) infectés par T. cruzi lors de la première alimentation après l’éclosion à des triatomines non infectés utilisés comme témoins, il n’y a pas eu d’augmentation significative des taux de mortalité ou de retards de développement chez les insectes.30 Une autre étude a révélé que chez la même espèce triatomine, la colonisation par le parasite ne provoque pas de modifications nocives du tissu intestinal.31 D’autre part, de nombreux facteurs physiologiques, morphologiques et comportementaux d’un organisme peuvent être modifiés lorsqu’il héberge un parasite. Par exemple, l’infection par T. cruzi augmente la capacité des hôtes de Mepraia spinolai (Porter, 1934) à détecter les vertébrés et diminue leur temps entre l’alimentation et la défécation. Ces changements sont susceptibles d’améliorer la transmission parasitaire et, par conséquent, reflètent l’importance épidémiologique de ce vecteur dans la maladie de Chagas.32

De plus, Fellet et coll.21 a observé des pertes de performance reproductive dans une étude sur R. prolixus. Le parasite peut réduire la condition physique des insectes et affecter la survie de l’hôte.21,33,34 De plus, des études ont montré que l’infection par T. cruzi augmentait le taux de mortalité de M. spinolai, a réduit le taux de ponte et d’éclosion des œufs de P. megistus, a diminué la capacité de reproduction de R. prolixus dans des conditions de température similaires à celles du milieu naturel dans lequel se trouve cette espèce et, dans le cas de certaines souches, a peut-être prolongé la période de mue et réduit la longévité des insectes.33 Dans une autre étude, les spécimens infectés de Triatoma dimidiata (Latreille, 1811) ont montré des ailes plus grandes que les insectes non infectés; ces résultats suggèrent une relation possible entre cette différence de morphologie et le potentiel de dispersion de l’hôte, ce qui pourrait contribuer à la transmission des protozoaires.34

Ainsi, les effets de T. cruzi sur les triatomines varient en fonction de différents facteurs, notamment la souche du parasite, l’espèce de triatomine et les conditions environnementales impliquées (y compris la température et l’état nutritionnel). Par conséquent, les effets indésirables décrits précédemment et sur le nombre limité de recherches se sont spécifiquement concentrés sur les interactions entre les triatomines et T. cruzi montre que c’est un domaine qui peut être étudié plus en détail.33 De plus, le meilleur moyen d’intervenir dans la transmission de ce parasite est par son vecteur. D’autres études, par exemple, ont confirmé que le traitement par l’azadirachtine diminue le nombre total de flagelles et bloque la métacyclogenèse,35 et il est prouvé que ce tétranortriterpénoïde a des effets différents sur différentes espèces de triatomines et souches de T. cruzi.36 Ainsi, la recherche sur les interactions entre ces organismes est susceptible d’augmenter à l’avenir, et une meilleure compréhension des interactions des différentes espèces avec ce parasite peut fournir des informations importantes pour le développement de nouvelles approches de lutte contre la maladie de Chagas.37

Parce que l’interaction métabolique entre un parasite intracellulaire et la cellule hôte est essentielle au succès de la colonisation38 et parce que la relation entre les parasites et les vecteurs entraîne des interactions bidirectionnelles qui ont un impact sur les autres membres de la communauté des vecteurs, il est important d’améliorer nos connaissances et notre compréhension de l’influence de l’infection par T. cruzi sur les triatomines.39 Cette relation parasite-vecteur est pertinente et devrait être explorée plus avant pour accroître les connaissances sur les conséquences de l’infection par ce parasite, qui revêt une grande importance pour la santé publique dans de nombreux pays.