Las plantas han desarrollado un sistema increíblemente complejo de estrategias relacionadas con la defensa para protegerse a sí mismas en caso de heridas locales.1-7 Las características importantes de las respuestas de autodefensa de las plantas son su velocidad y ubicuidad. De hecho, se han detectado respuestas rápidas (de minutos a horas) a factores perjudiciales en el lugar de la lesión y en regiones distantes (respuesta sistémica) en varias plantas.8-11 Estos hallazgos sugieren que una señal generada por un ataque a una hoja se transmite a través de una planta entera. Se han implicado varios tipos de señales químicas3,6 y fisicas12 inducidas por heridas locales e incluso su combinación13. Sin embargo, se sabe poco sobre las interacciones de estas señales y sobre los mecanismos de iniciación de las respuestas sistémicas a corto plazo.

Hemos utilizado un sistema modelo—plantas de tabaco expuestas a la quema local – para estudiar las señales involucradas en las respuestas rápidas de heridas de los aparatos fotosintéticos.14 La quema local de una hoja superior de una planta de tabaco indujo cambios rápidos en el potencial eléctrico de la superficie (en cuestión de segundos) y una disminución rápida y pronunciada de la conductancia estomática, la asimilación de CO2 y la transpiración (en cuestión de minutos) en la dirección basipetal (Fig. 1). Además, hemos detectado un rápido (en cuestión de minutos) aumento transitorio de los niveles de ácido abscísico endógeno (ABA) seguido de un enorme aumento rápido del ácido jasmónico endógeno (JA) en la hoja debajo de la quemada. Se sabe que el ABA y los jasmonatos están involucrados en las vías de señalización que conducen al cierre estomático y a la regulación a la baja de la fotosíntesis.15,16 Los aumentos de los niveles de ABA y/o JA solo se han detectado previamente en tejidos remotos no tratados varias horas después de la lesión local8,9, lo que sugiere que las señales químicas son demasiado lentas para inducir una respuesta sistémica rápida. Trabajos anteriores han reportado que las señales físicas (eléctricas) rápidas juegan un papel esencial en las respuestas fotosintéticas sistémicas a corto plazo.11,17 Sin embargo, en Mimosa18 y, en nuestro caso, en las plantas de tobacco14, se ha reportado un retraso de varios minutos en la respuesta de cierre de estomas tras el inicio de los cambios de potencial eléctrico. Por lo tanto, lo más probable es que la deflación de la celda de protección se desencadene no solo por la señal eléctrica, sino también por factores indirectos. Basados en correlaciones cercanas, nuestros resultados ahora proporcionan una nueva evidencia para la idea de que las señales químicas (ABA y principalmente JA) participan en la mediación de las respuestas fotosintéticas sistémicas a corto plazo a la quema local en las plantas de tabaco.

La pregunta es ¿cómo actúan las señales físicas (eléctricas y/o hidráulicas) y químicas? Pueden inducir de forma independiente elementos específicos de respuestas sistémicas. Sin embargo, es más probable que actúen de manera coordinada e interactiva. En este escenario (ver Fig. 1), en los primeros minutos después de la quema local, la oleada hidráulica transmitida basipetalmente y acropetalmente a través del xilema transportaría productos químicos liberados en el sitio de la herida (dispersión hidráulica19) y evocaría cambios en los flujos de iones en las células vivas circundantes que conducen a la actividad eléctrica local.12,13 La hipótesis de dispersión hidráulica está respaldada por nuestros experimentos preliminares con el colorante fluorescente Rodamina B aplicado en el pecíolo cortado de la hoja superior de las plantas de tabaco, que muestran que los solutos pueden transportarse rápidamente (en minutos) basipetalmente después de las heridas.

La cinética rápida y el carácter transitorio de la acumulación de ABA14 sugieren que el principal mecanismo de transporte es la dispersión hidráulica en el xilema. No se puede descartar la participación de ABA en la generación de actividad eléctrica sistémica y/o viceversa.8,20

Un transporte rápido impulsado hidráulicamente de productos químicos en el xilema de una planta herida en una dirección invertida (basipetal) 19,21 a la corriente de transpiración no es generalmente aceptado. La exposición de hojas de plantas no dañadas a moléculas marcadas radiactivamente para determinar la velocidad de transporte de señales químicas podría ser tergiversada, porque la señal hidráulica no se genera en plantas no dañadas y luego la velocidad de transporte detectada es demasiado lenta. Además, trabajos anteriores22 demostraron que ni el flujo másico en sí, ni los cambios de presión asociados inducen la respuesta sistémica (actividad de inhibidor de la proteinasa). Por lo tanto, la eficacia de los agentes químicos en la señalización sistémica rápida parece depender del transporte por los flujos de masa asociados con las señales hidráulicas.19

Sin embargo, la dispersión hidráulica actúa solo durante minutos, hasta que se agote toda el agua liberada en el sitio de la herida.21 Un requisito para la dispersión hidráulica de cualquier soluto es su presencia en el tejido herido en el momento de la lesión.19 La cinética de acumulación de JA detectada es más lenta que en el caso de ABA y el enorme aumento de los niveles de JA14 indican una acumulación sistémica de JA también por algunos procesos adicionales.

¿Resulta la acumulación adicional de JA de la síntesis de novo en hojas no dañadas como respuesta a la señal física o resulta de un transporte de JA de las hojas heridas? En un período de tiempo más largo, también se debe considerar el transporte de floem23. Los experimentos con plantas de tomate han demostrado que la síntesis de novo de JA en hojas distantes no es necesaria para la respuesta sistémica y que la biosíntesis de JA en el sitio de la herida es necesaria para la generación de una señal sistémica.7 De hecho, se ha detectado un aumento a corto plazo de las concentraciones endógenas de JA en tejido herido en Nicotiana sylvestris9 y rice.10

Sin embargo, una explosión rápida en la acumulación sistémica de JA encontrada en nuestros experimentos14 implicaría una acumulación ultra rápida y extrema de JA en el sitio de la herida antes de su transporte. La acumulación sistémica de JA (dentro de 1 hora14) precedió a la generación de enzimas involucradas en la biosíntesis de JA en la hoja herida.

Por lo tanto,se sugieren varios procesos para desempeñar un papel en la acumulación ultra rápida y enorme de JA:

1. iniciación de la acumulación de JA por enzimas preexistentes, 24

2. liberación rápida de JA libre de sus piscinas de almacenamiento en células (p. ej., conjugados ja25),

3. captación directa de elicitores (JA) por el floema de la hoja herida e intercambio entre el xilema y el floema como consecuencia de heridas severas,26

4. el flujo másico (que contiene JA restante) impulsado principalmente acropetalmente en el xilema por transpiración después de amortiguar la sobrecarga hidráulica,21

5. acumulación de JA evocada por señal física de transmisión rápida (eléctrica o hidráulica) que conduce a desequilibrios en los flujos de iones,8,12, 27

6. Acumulación de JA (y posterior transporte) directamente en el floema, donde se encuentran las enzimas biosintéticas de JA localizados (al menos en tomato24),

7. los compuestos químicos volátiles (éster metílico de JA) que se diseminan en el aire circundante de la hoja herida podrían servir como moléculas de señalización y fuentes de JA.25,28

La relevancia de los mecanismos antes mencionados debe ser comprobada por investigación adicional. El análisis cuantitativo y cinético complejo del contenido de JA y ABA, los niveles de sus derivados biosintéticos (también volátiles en el aire circundante) y la detección simultánea de señales físicas en tejidos heridos y no conectados distantes llenarían el vacío restante sobre su papel e interacciones en las redes de transducción de señales de herida. Además, sería útil suprimir otras vías de señalización con cinética de transporte similar (por ejemplo, transmisión de compuestos volátiles, generación y/o transporte de sisteminas y oligosacáridos, utilizando plantas mutantes).

Ya se ha informado de una similitud sustancial entre la señalización física rápida (eléctrica) en el sistema nervioso animal en comparación con la señalización física (eléctrica) en las plantas.29,30 La interacción de señales químicas y eléctricas es el proceso bien documentado para eventos post-sinápticos en animales. Nuestros datos ahora fortalecen el papel de las señales químicas junto al papel de las señales físicas en las plantas en la rápida respuesta sistémica a las heridas; hasta ahora, este papel de los productos químicos en las plantas se subestimaba a menudo.