El protozoo Trypanosoma cruzi (Chagas, 1909) es un parásito perteneciente al orden Kinetoplastida y a la familia Trypanosomatidae que actúa como agente etiológico de la enfermedad de Chagas.1 También conocida como tripanosomiasis americana, esta enfermedad es descuidada2 y potencialmente mortal 3; aunque la mayoría de los individuos infectados son asintomáticos y no presentan síntomas clínicos de la enfermedad, entre el 30 y el 40% de los pacientes desarrollan enfermedades cardíacas, trastornos gastrointestinales o ambos.4 El tratamiento disponible consiste en benznidazol y nifurtimox, pero la efectividad de ambos medicamentos disminuye a medida que aumenta el tiempo después de la infección; idealmente, el tratamiento se administra en la fase aguda temprana. Además, estas drogas no pueden ser utilizadas por mujeres embarazadas o pacientes con trastornos neurológicos o psiquiátricos.3 Aunque todavía existe una considerable falta de interés entre las compañías farmacéuticas para realizar investigaciones y crear programas para combatir la enfermedad de Chagas, esta enfermedad representa un importante problema de salud pública. Es la enfermedad parasitaria más prevalente en las Américas y contribuye de manera importante a las tasas de morbilidad y mortalidad en los países donde es endémica.5

Se estima que aproximadamente 6,000,000-7,000,000 de personas en todo el mundo están infectadas con T. cruzi, y la mayoría de los casos se localizan en América Latina.3 Sin embargo, la enfermedad de Chagas se ha diseminado a áreas no endémicas y se ha reportado en países como Canadá, Estados Unidos, Japón, Australia, Nueva Zelanda, Suiza, Italia y España.6 Esta propagación surge de la transmisión congénita del parásito o a través de transfusiones de sangre contaminada. Aunque la transmisión de T. cruzi también puede ocurrir durante el trasplante de órganos de donantes infectados, accidentes de laboratorio o la ingestión de alimentos contaminados, la principal vía de transmisión de este parásito es a través de un vector: los insectos triatominos.7,8 Los triatominos tienen el hábito de defecar mientras se alimentan de sangre y, si están infectados con T. cruzi, el parásito se libera a través de las heces en forma infecciosa (tripomastigotes).9

Los triatominos tienen un desarrollo hemimetabólico, que incluye una fase de huevo, cinco etapas ninfales y, finalmente, la fase adulta. La hematofagia ocurre en todas las etapas después de la eclosión, y los insectos generalmente pican por la noche.10 Estos insectos pertenecen al orden Hemiptera, al suborden Heteroptera, a la familia Reduviidae y a la subfamilia Triatominae. Las 152 especies conocidas de insectos triatóminos se dividen en 18 géneros y 5 tribus,de 11 a 15, todos los cuales tienen el potencial de actuar como vectores de T. cruzi. La mejora de los conocimientos sobre la relación entre el parásito y estas especies de vectores puede ayudar a crear técnicas sencillas para el diagnóstico de infecciones por triatominos, como el xenodiagnóstico. La tasa de infectividad parece variar entre las especies de insectos triatominos, y se ha demostrado que, aunque las especies domésticas son de inmensa importancia en la transmisión del parásito, son los vectores silvestres los que tienen niveles más altos de infectividad.16

Hay siete unidades de tipificación discretas de T. cruzi se clasificó en base a diferentes marcadores moleculares, 17 a saber, TcI, TcII, TcIII, TcIV, TcV, TcVI y TcVII.18,19 Se sabe que este protozoo es dañino para los seres humanos y otros mamíferos. Aunque se ha argumentado que esta especie no es patógena para sus huéspedes triatominos, pequeños cambios en la fecundidad de los insectos pueden dañar la aptitud del huésped, como se observó en un estudio con Panstrongylus megistus (Burmeister, 1835). El estudio encontró que el desarrollo, las tasas de mortalidad y el tiempo entre los períodos de muda en el grupo infectado fueron similares a los del grupo de control; sin embargo, el número de huevos puestos por hembras infectadas fue 3,5 veces menor, y el grupo infectado mostró una disminución tanto en el número de huevos fértiles como en la tasa de eclosión.20 Sin embargo, el conocimiento sobre la relación parásito–vector sigue siendo muy escaso y parte de la información disponible es poco conocida o contradictoria.21 Aunque la relación entre estos organismos se considera generalmente armoniosa y aunque T. cruzi no parece ser patógeno para sus huéspedes invertebrados, algunos estudios han reportado efectos adversos de esta infección21,y este hallazgo se discutirá en esta mini revisión.

Los estudios indican que las bacterias desempeñan un papel protector contra T. cruzi en los triatominos. La composición de la microbiota intestinal puede interferir con la eficacia de la infección, y una prueba mostró que el uso de antibióticos facilitó que el parásito aumentara su competencia en el intestino de Rhodnius prolixus Stål, 1859.22 El éxito de la infección parece depender de un equilibrio entre las poblaciones de microorganismos y protozoos, ya que ambos compiten por los recursos en el intestino; además, la microbiota puede aumentar indirectamente la expresión de moléculas antiparasitarias e inducir la respuesta inmune en el insecto.23 Sin embargo, la secuenciación y el análisis del genoma de R. prolixus sugieren que el sistema inmune de los insectos no está afectado por T. cruzi, o el parásito no está afectado por péptidos antimicrobianos producidos como consecuencia de la infección. Estos hallazgos indican que T. cruzi desarrolló mecanismos de evitación o tolerancia contra las defensas de los huéspedes invertebrados.24

Además, el control dinámico de las poblaciones de epimastigotes y tripomastigotes es crucial para que el parásito pueda colonizar el intestino del insecto, ya que T. cruzi está expuesto a diferentes ambientes durante su ciclo de vida, incluidos diferentes tractos digestivos y diferentes huéspedes invertebrados.25 Para que el parásito se adapte a diferentes partes del insecto y para que se logre la infección, son necesarios varios factores y moléculas. La evidencia indica que las moléculas fisiológicas con estado redox antagónico ayudan en la proliferación y diferenciación de T. cruzi.26 Moléculas oxidantes como el hemo estimulan la proliferación de epimastigotes no infecciosos, 27,28 y moléculas antioxidantes como el urato promueven la metaciclogénesis, un evento en el que los epimastigotes crean formas infecciosas y no proliferativas de tripomastigotes.29 Por lo tanto, una comprensión más clara del papel de estas moléculas en la interacción entre estos organismos es un objetivo importante para el desarrollo de estrategias para el tratamiento de la enfermedad de Chagas.26

En un estudio que comparó especímenes de Triatoma infestans (Klug, 1834) infectados con T. cruzi en la primera alimentación después de la eclosión con triatominos no infectados utilizados como control, no hubo un aumento significativo en las tasas de mortalidad ni retrasos en el desarrollo de los insectos.30 Otro estudio encontró que en la misma especie triatomina, la colonización por el parásito no causa cambios dañinos en el tejido intestinal.31 Por otro lado, numerosos factores fisiológicos, morfológicos y de comportamiento de un organismo pueden modificarse cuando alberga un parásito. Por ejemplo, infección por T. cruzi aumenta la capacidad de los huéspedes de Mepraia spinolai (Porter, 1934) para detectar vertebrados y disminuye su tiempo entre la alimentación y la defecación. Es probable que estos cambios mejoren la transmisión del parásito y, en consecuencia, reflejen la importancia epidemiológica de este vector en la enfermedad de Chagas.32

Además, Fellet et al.21 se observaron pérdidas en el rendimiento reproductivo en un estudio con R. prolixus. El parásito puede reducir la aptitud de los insectos y afectar la supervivencia del huésped.21,33,34 Además, los estudios han encontrado que la infección por T. cruzi aumentó la tasa de mortalidad de M. spinolai, redujo la oviposición y la tasa de eclosión de los huevos de P. megistus, disminuyó la aptitud reproductiva de R. prolixus en condiciones de temperatura similares a las del entorno natural en el que se encuentra esta especie, y en el caso de algunas cepas, puede haber extendido el período de muda y reducido la longevidad de los insectos.33 En otro estudio, se encontró que los especímenes infectados de Triatoma dimidiata (Latreille, 1811) tenían alas más grandes que los insectos no infectados; estos hallazgos sugieren una posible relación entre esta diferencia en la morfología y el potencial de dispersión del huésped, lo que podría contribuir a la transmisión de protozoos.34

Por lo tanto, los efectos de T. cruzi en los triatominos varían dependiendo de diferentes factores, incluida la cepa del parásito, la especie triatomina y las condiciones ambientales involucradas (incluida la temperatura y el estado nutricional). Por lo tanto, los efectos adversos descritos anteriormente y en la cantidad limitada de investigación se centraron específicamente en las interacciones entre triatominos y T. cruzi show este es un área que se puede estudiar con mayor detalle.33 Además, la mejor manera de intervenir en la transmisión de este parásito es a través de su vector. Otros estudios,por ejemplo, han confirmado que el tratamiento con azadiractina disminuye el número total de flagelos y bloquea la metaciclogénesis, 35 y hay evidencia de que este tetranortriterpenoide tiene diferentes efectos en diferentes especies de triatominos y cepas de T. cruzi.36 Por lo tanto, es probable que la investigación sobre las interacciones entre estos organismos aumente en el futuro, y un mejor entendimiento de las interacciones de diferentes especies con este parásito puede proporcionar información importante para el desarrollo de nuevos enfoques para el control de la enfermedad de Chagas.37

Debido a que la interacción metabólica entre un parásito intracelular y la célula huésped es esencial para el éxito de la colonización 38 y debido a que la relación entre parásitos y vectores resulta en interacciones bidireccionales que impactan a otros miembros de la comunidad de vectores, es importante mejorar nuestro conocimiento y comprensión de la influencia de la infección por T. cruzi en los triatominos.39 Esta relación parásito–vector es relevante y debe explorarse más a fondo para aumentar el conocimiento sobre las consecuencias de la infección por este parásito, que es de gran importancia para la salud pública en muchos países.